Władza nad całą Prałaturą należy do Prałata, który jest jej własnym Ordynariuszem. W rządzeniu Dziełem pomagają mu jego Wi­ka­riusze i Rady, nazywane Radą Generalną – dla mężczyzn, i Asesorią Centralną – dla kobiet.

Bezpośrednia zależność Opus Dei od Stolicy Apostolskiej, która istniała od roku 1947, realizowana jest teraz, w ostatecznej formie prawnej, przez Kon­­gre­gację do Spraw Biskupów (por. Konst. Ap. Ut sit, IV–VI; Statuta, nr 125 § 1; 171).

W skład Rady Generalnej, pod przewodnictwem Ojca, wchodzą: Wi­kariusz Pomocniczy – jeśli taki jest, Wikariusz Ge­ne­ralny, zwany też Se­kretarzem Generalnym, Wikariusz dla Sekcji Żeńskiej, zwany też Księdzem Sekretarzem Centralnym, Wicesekretarze Świętego Michała, Świętego Gabriela i Świętego Rafała, Delegaci Regionalni, Prefekt do Spraw Studiów i Admi­nis­trator Generalny.

Prokurator lub Przedstawiciel ds. Próśb do Stolicy Świętej, Kie­rownik Duchowy oraz Custodes nie wchodzą w skład Rady z racji pełnienia tych funkcji.

Ojcu i Radzie pomagają w kierowaniu Sekcją męską: Kierownictwo Du­chowe, Asesoria Techniczna i Asesoria Prawna.

(Por. Statuta, nr 132 § 6; 138; 147–148)

Sekcją Żeńską rządzi Ojciec z Wikariuszem Pomocniczym (jeśli taki jest, z Wikariuszem Generalnym, Wikariuszem dla Sekcji Żeńskiej, zwa­nym też Księdzem Sekretarzem Cen­tral­nym, oraz z Nu­merariami pełniącymi urzędy w Asesorii Cen­tral­nej: Se­kre­ta­rzem Centralną, Numerarią Se­kre­tarzem Asesorii, Nu­me­ra­riami Wicesekretarzami Świętego Michała, Świętego Ga­briela i Świętego Rafała, Delegatkami Regionalnymi, Nume­rarią Pre­fektem do Spraw Studiów, Numera­rią Prefektem Numerarii Pomoc­niczych i Numerarią Adminis­tra­torem Centralnym.

Ojcu i Asesorii Centralnej w kierowaniu Sekcją żeńską pomaga Kierow­nictwo Duchowe i inne organy – złożone z kobiet – odpowiadające tym, które istnieją dla Sekcji męskiej.

(Por. Statuta, nr 145; 147 § 3)